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철분에 대한 picoeukaryote Pelagomonas calceolata의 게놈 적응

Jul 15, 2023

커뮤니케이션 생물학 5권, 기사 번호: 983(2022) 이 기사 인용

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가장 작은 식물성 플랑크톤 종은 해양 생지화학적 순환의 주요 행위자이며 그 풍부함과 분포는 지구 환경 변화에 영향을 받습니다. 그 중 Pelagophyceae 강에 속하는 조류는 유해한 조류 번성을 일으키는 연안종을 포함하며 다른 조류는 국제적으로 풍부합니다. 이 계통의 게놈 참조가 부족하다는 것은 생태학적 중요성을 연구하는 데 주요 제한 사항입니다. 여기에서 우리는 완전한 염색체 규모로 조립된 게놈 서열을 사용하여 Pelagomonas calceolata의 상대적 풍부함, 생태학적 틈새 및 모든 해양에서의 적응 가능성을 분석했습니다. 우리의 결과는 P. calceolata가 해양에서 가장 풍부한 진핵 생물 종 중 하나이며 고온, 저조도 및 철분이 부족한 조건에서 선호되는 상대적 풍부함을 보여줍니다. 상대적인 풍부함을 기반으로 한 기후 변화 예측은 금세기 말에 P. calceolata 서식지가 극지방으로 확장될 것을 시사합니다. 마지막으로, 우리는 저철분 및 저질산염 환경에서 생태학적 성공을 잠재적으로 설명하는 특정 유전자 레퍼토리와 발현 수준 변화를 관찰했습니다. 종합적으로, 이러한 발견은 P. calceolata의 생태학적 중요성을 밝히고 변화하는 환경에서 이 작은 식물성 플랑크톤의 적응 및 순응 전략에 대한 전 세계적인 규모의 분석을 위한 토대를 마련합니다.

해양 식물성 플랑크톤은 지구상 광합성 1차 생산량의 45% 이상을 차지하며 해양 먹이그물에 유기물을 공급하는 데 필수적인 역할을 합니다1. 그들은 CO2 흡수의 주요 글로벌 행위자이며 대기에 기체 산소를 제공합니다. 지난 세기 동안 전 세계적으로 식물성 플랑크톤 바이오매스가 감소한 것으로 보고되었습니다(연간 엽록소 농도의 1%). 이로 인해 많은 해양 지역에서 일차 순 생산량이 감소했습니다2. 이러한 감소는 아마도 수주 성층화를 촉진하여 지표수로의 영양분 공급을 감소시키는 지구 해양 온난화의 결과일 것입니다. 열대 및 온대 지역에서 온도에 따른 식물성 플랑크톤 생산성 감소는 더 높은 영양 수준과 생태계 기능에 계단식 영향을 미칠 가능성이 있습니다3.

세포 직경이 3μm 미만인 광합성 피코핵생물(PPE)은 Chlorophyta, Cryptophyta, Haptophyta 및 Stramenopiles4를 포함한 다양한 문에 속합니다. 모든 해양에 존재하는 PPE는 따뜻하고 빈영양 지역5에서 지배적인 1차 생산자입니다. 향후 수십 년 동안 해양 온난화와 빈영양 지역의 확장은 PPE의 생태학적 틈새를 확장할 수 있으며 대규모 광합성 유기체에서 더 작은 일차 생산자로의 전 세계적 전환이 예상됩니다3,6. 예를 들어, 캐나다 북극 분지에서 해빙이 녹는 것은 더 큰 조류를 희생시키면서 마이크로모나스와 같은 PPE의 풍부함을 증가시키는 것과 관련이 있습니다7. 실험실에서 이 조류는 단지 수백 세대 만에 성장을 위한 최적 온도를 변경할 수 있는 능력을 갖고 있으며, 이는 이 조류가 많은 더 큰 유기체보다 지구 온난화에 덜 영향을 받을 것임을 시사합니다8. 또한 더 큰 식물성 플랑크톤 세포에 비해 PPE의 더 큰 세포 표면 대 부피 비율은 영양이 제한된 환경에서 자원 획득 및 성장에 유리합니다9,10.

철분은 호흡 사슬의 활동, 광합성 및 질소 고정에 필요한 주요 화합물 중 하나입니다10. 생물학적 이용 가능한 철분은 표면 해양의 1/3 이상에서 매우 낮기 때문에 작은 식물성 플랑크톤은 철분 흡수를 최적화하고 철분 요구량을 줄이기 위한 몇 가지 전략을 개발했습니다11. 규조류에서 환원성 및 비환원성 철 흡수 메커니즘에는 파이토트랜스페린, 막횡단 철 환원효소, 철 투과물 및 사이드로포어 결합 단백질을 포함한 많은 단백질이 포함됩니다. 철 요구량은 철이 필요한 단백질과 철이 없는 단백질 사이의 유전자 발현 수준의 변화에 따라 조절될 수 있습니다. 이러한 단백질 스위치에는 전자 전달(플라보독신/페레독신), 포도당 신생합성(과당-비스인산염 알돌라제 유형 I 또는 유형 II) 및 슈퍼옥사이드 디스뮤타제(Mn/Fe-SOD, Cu/Zn-SOD 또는 Ni-SOD)가 포함됩니다.

99% of identity) were detected at the extremity of contig 1 and 5 (393 Kb) and at the extremities of contig 3 and 6 (192 Kb; Supplementary Note 1 and Supplementary Fig. S1d). (TTAGGG)n telomeric repeats were detected at both ends of contigs 2, 3, 4, and 6, indicating that these four contigs represent complete chromosomes (Supplementary Fig. S1d). For contig 1 and contig 5, telomeric sequences were identified at only one extremity, the other extremity ending in the duplicated region. We used the Hi-C long-range technology to validate the assembly of P. calceolata genome sequence. The interaction map revealed a high number of contacts within contigs and very few across contigs (Supplementary Fig. S2 and Supplementary Note 2). No chimeras or fragmentations were detected. This result confirms that the six contigs correspond to six chromosomes of P. calceolata./p>0.2 nmol/l, 88 samples) with on average 1.7% of metagenomic reads (Wilcoxon test, P value = 0.02). In the 0.8–2000 µm size fraction, we observe the same tendency with a relative abundance of 1.9% of metagenomic reads on average in low-iron waters (49 samples) and a lower relative abundance of 0.78% of metagenomic reads on average in high-iron environments (59 samples) (Wilcoxon test, P value = 9.6e−7). In addition, P. calceolata relative abundance is weakly correlated with the 9’butanoyloxyfucoxanthin concentration, a signature pigment for pelagophytes (Pearson 0.22, P value = 0.02 and Pearson 0.41, P value = 4.82e−05 in the 0.8–5 µm and 0.8–2000 µm size fraction, respectively). We used a general additive model to estimate the contribution of temperature, PAR and iron concentration to P. calceolata relative abundance (Table 2). The three factors explain 32.3% of the variations of P. calceolata abundance in the 0.8–5 µm size fraction and 56.8% in the 0.8–2000 µm size fraction./p>0.2 nmol/l) iron conditions using Tara Oceans metatranscriptomes. P. calceolata has five genes encoding the phytotransferrin ISIP2A involved in Fe3+ uptake via endosomal vesicles and 2 putative iron-storage protein ISIP3. In iron-poor environments, three ISIP2A and one ISIP3 are overexpressed (Fig. 4a and Supplementary Data 9). This result indicates that similarly to diatoms, ISIP are upregulated following iron starvation in P. calceolata potentially improving cell growth in low-iron environments. Three genes encode the iron transporter ferroportin but are not differentially expressed according to the environment (Supplementary Fig. S8a). These proteins are iron exporters in multicellular organisms but their function in microalgae remains to be studied36. Finally, we identified eight Zinc/iron permeases potentially involved in iron uptake from the environment in the P. calceolata genome. Among them, two are overexpressed in high-iron and one in low-iron environments. Interestingly, we note the absence of the iron permease FTR1, the iron-storage ferritin and the starvation induced protein ISIP1 (involved in endocytosis of siderophores in diatoms). In comparison to P. calceolata, the coastal Pelagophyceae A. anophagefferens do not have ISIP3 gene and a lower number of Zinc–Iron permeases./p>0.2 nM) oceanic stations. P values of Wilcoxon statistical tests between low- and high-iron conditions are indicated for each gene. Significant P values (<0.01) are in bold. b Relative expression levels (TPM) of genes coding for ferredoxin (orange) and its non-ferrous equivalent flavodoxin (purple) in each Tara Oceans sample. Samples are sorted from low-iron (left) to high-iron (right) conditions. Iron concentrations are indicated in nM on the colored horizontal bar. c Same representation for genes coding for fructose-bisphosphate aldolase II (orange) and its non-ferrous equivalent fructose-bisphosphate aldolase I (purple)./p>2 µM) environments. P values of Mann–Withney–Wilcoxon tests between low- and high-nitrate samples are indicated for each gene. Significant P values (<0.01) are in bold./p>1% of all sequenced reads. In contrast to the coastal Pelagophyceae A. anophagefferens that can present high peaks of abundance37, no P. calceolata blooms were reported, but P. calceolata is well-adapted to an extensive range of environmental conditions as suggested by previous studies21,23. Although the abundance of an organism calculated from metabarcoding or metagenomic data provides only an indirect and relative quantification of organism abundances, both methods suggest that P. calceolata is one of the most abundant pico-nano eukaryote in offshore data. The high relative abundance of P. calceolata measured with a metabarcoding approach has recently been confirmed with a qPCR method (average of 5 882 ± 2 855 rRNA gene copies mL−1 on the surface of the eastern North Pacific)21. In addition, we have shown that the metabarcoding approach probably underestimates the relative abundance of P. calceolata compared to the metagenomic analysis owing to the low copy number of rRNAs in this organism. However, we cannot exclude that the large genome size of P. calceolata compared to bacterial genomes present in the 0.8–5 µm size fraction overestimates its relative abundance in metagenomic datasets. Further studies may combine microscopic and flow sorting approaches with genomic data to assess the number of cells and the biomass of this organism in the oceans. Our model analysis has revealed a probable increase of P. calceolata relative abundance at the end of the century in high latitudes where the seawater temperature is currently too low for this species. This result is coherent with previous studies suggesting a global increase of phytoplankton in subpolar regions38,39./p>

80% of the cases, repeat families identified using ab initio approaches do not overlap with repetitive regions identified by homology search. GC content along the genome was calculated with Bedtools nuc version 2.29.266 and the coverage over a non-overlapping window of 2 Kb with Mosdepth version 0.2.867./p> 50 % filter, and alignments refined with Genewise as previously described./p> 100 aa) against 27.7 million proteins from NR, the METdb72 transcriptome database, eukaryotic algal proteomes from the JGI database, Tara Oceans single-cell amplified genomes and metagenome assembled genomes (SMAGs)82. The 60 retrieved proteins and the 3 P. calceolata NIT-domain-containing proteins were then aligned with Mafft v7.0 (https://mafft.cbrc.jp/alignment/server/) and a Maximum Likelihood phylogenetic tree (Jones–Taylor–Thornton substitution model and 100 bootstraps) was made with MEGAX software. Transmembrane regions in NIT-sensing domain-containing proteins were identified with TMHMM v 2.055./p>

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